Il s'agit d'un jeu de stratégie en temps réel qui se déroule 20 ans avant les événements de Halo : Combat Evolved, lors du premier vrai combat entre les Covenants et les humains, débuté sur la planète coloniale Harvest en 2531.

Les Covenants à la poursuite des Forerunners

Le commandant Cole a repris le contrôle de la planète Harvest mais c'est un véritable champ de ruines et les Covenants y sont encore présents. Un Arbiter (un guerrier d'Elite Covenant) et ses troupes effectuent des recherches dans un glacier de la planète. Le capitaine James Cutter contrôle le croiseur UNSC, l'Esprit du Feu, et est à la tête de l'armée humaine présente. Il ordonne au Marine John Forge de découvrir les intentions des Covenants. Il apprend que ceux-ci ont découvert un artefact Forerunner. Forge part à l'assaut et prend le contrôle du site. Ellen Anders, une scientifique, découvre une carte interstellaire sur les lieux de la bataille et trouve des coordonnées, celles de la colonie humaine lointaine, Arcadia. Sur place les Covenants font un massacre avant d'être repoussés par des Spartans, mais l'Arbiter enlève Anders.

Première rencontre entre les humains et le(s) Parasite(s)

Le croiseur UNSC Esprit du Feu part à la poursuite de vaisseau Covenant dans lequel se trouve Anders. Il arrive sur une planète inexplorée (qui est en fait un Monde Bouclier Forerunner) sur laquelle se trouvent des créatures étranges. L'humanité (la seconde génération d'Humains, donc) est confrontée pour la première fois au(x) Parasite(s). Une bataille s'engage entre les troupes Covenant et le croiseur humain, menant les deux armées à l'intérieur de la planète inconnue. Celle-ci est creuse et renferme un petit soleil ainsi qu'une gigantesque flotte de vaisseaux Forerunners dont les Covenants veulent s'emparer pour anéantir la race humaine. Cutter et Anders décident de faire exploser le réacteur du croiseur Esprit de Feu pour créer une réaction en chaîne au contact du soleil miniature, qui doit détruire la flotte Forerunner et le Monde Bouclier avec. L'opération fonctionne mais Forge y laisse sa vie alors que l'Esprit de Feu dérive dans le cosmos, sans son réacteur. L'équipage (dont Cutter, Anders et les trois Spartans rencontrés sur Arcadia, Alice-130, Jerome-092 et Douglas-042) entre en sommeil cryogénique.